Evaluating hybrid speciation and swamping in wild carnivores with a decision-tree approach

Hybridization is an important evolutionary force with a principal role in the origin of new species, known as hybrid speciation. However, ongoing hybridization can create hybrid swamping, in which parental genomes are completely lost. This can become a biodiversity threat if it involves species that have adapted to certain environmental conditions and occur nowhere else. Because conservation scientists commonly have a negative attitude toward hybrids, it is important to improve understanding of the influence of interspecific gene flow on the persistence of species. We reviewed the literature on species hybridization to build a list of all known cases in the order Carnivora. To examine the relative impact, we also noted level of introgression, whether fertile offspring were produced, and whether there was mention of negative or positive evolutionary effects (hybrid speciation and swamping). To evaluate the conservation implications of hybrids, we developed a decision-making tree with which to determine which actions should be taken to manage hybrid species. We found 53 hybrids involving 68 unique taxa, which is roughly 23% of all carnivore species. They mainly involved monophyletic (83%) and sympatric species (75%). For 2 species, the outcome of the assessment was to eliminate or restrict the hybrids: Ethiopian wolf (Canis simensis) and Scottish wildcat (Felis silvestris silvestris). Both species hybridize with their domestic conspecifics. For all other cases, we suggest hybrids be protected in the same manner as native species. We found no evidence of genomic extinction in Carnivora. To the contrary, some species appear to be of hybrid origin, such as the Asiatic black bear (Ursus thibetanus) and African golden wolf (Canis lupaster). Other positive outcomes of hybridization are novel genetic diversity, adaptation to extreme environments, and increased reproductive fitness. These outcomes are particularly valuable for counterbalancing genetic drift and enabling adaptive introgression in a human-dominated world. La especiacion por hibridacion es una fuerza evolutiva importante con un papel principal en el origen de una nueva especie. Sin embargo, la hibridacion continua puede generar un estancamiento hibrido en el que se pierden por completo los genomas parentales. Esto puede convertirse en una amenaza para la biodiversidad si involucra a una especie que se ha adaptado a ciertas condiciones ambientales y solo se encuentra en un lugar. Ya que los cientificos de la conservacion suelen tener una actitud negativa hacia los hibridos, es importante incrementar el entendimiento de la influencia que tiene el flujo interespecifico sobre la persistencia de las especies. Revisamos la literatura sobre la hibridacion de especies para generar una lista de todos los casos conocidos en el orden Carnivora. Tambien observamos el nivel de introgresion, si se produjo descendencia fertil y si hubo mencion de los efectos evolutivos positivos o negativos (especiacion hibrida y estancamiento) para analizar el impacto relativo. Desarrollamos un arbol de decision con el cual determinar cuales acciones deberian tomarse en el manejo de las especies hibridas para evaluar las implicaciones que tienen los hibridos para la conservacion. Encontramos 53 hibridos de 68 taxones unicos, lo que representa aproximadamente el 23% de todos los carnivoros. Estos hibridos incluyen principalmente a especies monofileticas (83%) y simpatricas (75%). Para dos especies, los resultados del analisis fueron la eliminacion o restriccion de los hibridos: el lobo etiope (Canis simensis) y el lince escoces (Felis silvestris silvestris). Ambas especies hibridan con sus coespecificos domesticos. Para todos los demas casos sugerimos que se proteja a los hibridos de la misma manera que a las especies nativas. No encontramos evidencias de una extincion genomica en el orden Carnivora. Al contrario, algunas especies parecen tener un origen hibrido, como el oso negro asiatico (Ursus thibetanus) y el lobo dorado africano (Canis lupaster). Otros resultados positivos de la hibridacion son la diversidad genetica novedosa, la adaptacion a ambientes extremos y el incremento en la adaptabilidad reproductiva. Estos resultados son de valor particular para contrarrestar la deriva genica y permitir la introgresion adaptativa en un mundo dominado por humanos.Evaluacion de la especiacion y estancamiento en carnivoros silvestres con una estrategia de arbol de decision