Trophic cascades within and across ecosystems: The role of anti-predatory defences, predator type and detritus quality

Species in one ecosystem can indirectly affect multiple biodiversity components and ecosystem functions of adjacent ecosystems. The magnitude of these cross-ecosystem effects depends on the attributes of the organisms involved in the interactions, including traits of the predator, prey and basal resource. However, it is unclear how predators with cross-ecosystem habitat interact with predators with single-ecosystem habitat to affect their shared ecosystem. Also, unknown is how such complex top-down effects may be mediated by the anti-predatory traits of prey and quality of the basal resource. We used the aquatic invertebrate food webs in tank bromeliads as a model system to investigate these questions. We manipulated the presence of a strictly aquatic predator (damselfly larvae) and a predator with both terrestrial and aquatic habitats (spider), and examined effects on survival of prey (detritivores grouped by anti-predator defence), detrital decomposition (of two plant species differing in litter quality), nitrogen flux and host plant growth. To evaluate the direct and indirect effects each predator type on multiple detritivore groups and ultimately on multiple ecosystem processes, we used piecewise structural equation models. For each response variable, we isolated the contribution of different detritivore groups to overall effects by comparing alternate model formulations. Alone, damselfly larvae and spiders each directly decreased survival of detritivores and caused multiple indirect negative effects on detritus decomposition, nutrient cycling and host plant growth. However, when predators co-occurred, the spider caused a negative non-consumptive effect on the damselfly larva, diminishing the net direct and indirect top-down effects on the aquatic detritivore community and ecosystem functioning. Both detritivore traits and detritus quality modulated the strength and mechanism of these trophic cascades. Predator interference was mediated by undefended or partially defended detritivores as detritivores with anti-predatory defences evaded consumption by damselfly larvae but not spiders. Predators and detritivores affected ecosystem decomposition and nutrient cycling only in the presence of high-quality detritus, as the low-quality detritus was consumed more by microbes than invertebrates. The complex responses of this system to predators from both recipient and adjacent ecosystems highlight the critical role of maintaining biodiversity components across multiple ecosystems. As especies em um ecossistema podem afetar indiretamente multiplos componentes da biodiversidade e funcoes ecossistemicas em ecossistemas adjacentes. A magnitude destes efeitos entre ecossistemas depende dos atributos dos organismos envolvidos nas interacoes, incluindo caracteristicas do predador, da presa e do recurso basal. No entanto, nao esta claro como os predadores com habitat em multiplos ecossistemas interagem com predadores de um ecossistema unico, e como isso afeta o ecossistema partilhado entre eles. Alem disso, nao se sabe como esses efeitos complexos do tipo top-down podem ser mediados pelas caracteristicas antipredatorias da presa e pela qualidade do recurso basal. Usamos as teias alimentares de invertebrados aquaticos de bromelias-tanque como um sistema modelo para investigar essas questoes. Nos manipulamos a presenca de um predador estritamente aquatico (larvas de zigopteros) e um predador com habitats terrestre e aquatico (aranha), e examinamos os efeitos na sobrevivencia de presas (grupos de detritivoros com diferentes estrategias de defesa antipredatoria), decomposicao de detritos foliares (de duas especies de plantas diferindo na qualidade foliar), fluxo de nitrogenio e crescimento da planta hospedeira. Para avaliar os efeitos diretos e indiretos de cada tipo de predador em multiplos grupos de detritivoros e, finalmente, em multiplos processos ecossistemicos, utilizamos modelos de equacoes estruturais por partes (piecewiseSEM). Para cada variavel resposta, isolamos a contribuicao de diferentes grupos de detritivoros bem como seus efeitos globais, comparando modelos alternativos. Larvas de zigopteros e aranhas diminuiram diretamente a sobrevivencia dos detritivoros e causaram multiplos efeitos negativos indiretos na decomposicao de detritos, na ciclagem de nutrientes e no crescimento da planta hospedeira. No entanto, quando os predadores coocorreram, a aranha causou um efeito negativo nao consumivel na larva de zigoptero, diminuindo os efeitos liquidos, diretos e indiretos, do tipo top-down na comunidade de detritivoros aquaticos e no funcionamento do ecossistema. Tanto os atributos antipredatorios dos detritivoros quanto a qualidade dos detritos modularam a forca e o mecanismo dessas cascatas troficas. A interferencia do predador foi mediada por detritivoros indefesos ou com defesa parcial. Entretanto, os detritivoros com defesas antipredatorias escaparam do consumo por larvas de zigopteros, mas nao por aranhas. Predadores e detritivoros afetaram a decomposicao do ecossistema e a ciclagem de nutrientes apenas na presenca de detritos de alta qualidade, uma vez que os detritos de baixa qualidade foram consumidos mais por microbios do que por invertebrados. As respostas complexas deste sistema aos predadores tanto de ecossistemas receptores quanto adjacentes destacam o papel critico da manutencao dos componentes da biodiversidade em multiplos ecossistemas. This study stresses the importance of considering interactions between predators in adjacent ecosystems with different habitat domains. Aquatic and cross-ecosystem predators directly decreased the survival of detritivores, indirectly causing a cascade of effects on detritus decomposition, nutrient cycling and host plant growth. However, these impacts were mediated by anti-predatory traits of the detritivores, detritus quality, predator identity and whether predators occurred alone or co-occurred.image