Interaction of Sound-Audition Traits Between Eared Insects and Arthropodophagous Bats: Using a DNA Approach to Assess Diet

Arthropod-bat interactions are often considered as a base model for studying factors underlying predator-prey coevolutionary processes. Bats developed ultrasonic echolocation to hunt, and in response some arthropods developed defense mechanisms such as ultrasonic hearing, allowing them to elude bat predators. The present study analyzes the feeding patterns of bats, focusing on sonic-auditory sensory mechanisms in predator-prey interactions. Next-generation DNA sequence data from fecal samples were used to analyze the diet of 17 bat species from Mexico. Arthropod prey taxa were classified according to their auditory traits, and echolocation data were recompiled from literature review. We: (i) classified arthropod families according to their hearing ability; (ii) estimated arthropod taxon richness and proportion in the diet of each bat species; and (iii) used multidimensional scaling, principal component analysis, and regression to analyze prey consumption patterns in relation to their auditory traits and in relation to echolocation characteristics of bats. Finally, we analyzed the relationship between foraging time and auditory characteristics of prey. Families with hearing organs correspond to the orders Lepidoptera and Orthoptera. We registered 20 families of Lepidoptera and 5 of Orthoptera-7 and 3 with hearing organs, respectively. Of these orders, families lacking ears were recorded in the diet of a few bat species. Our results support the allotonic frequency hypothesis predicting a difference in emission frequency intervals between predator and prey. However, we found that the consumption of earless moths is less frequent and is related to diurnal and twilight activity-hence, their consumption is limited to bat species foraging early. Results indicate bats feed on arthropod prey successfully despite the ultrasonic hearing ability of the prey. These results may be due to counteradaptations that allow maintenance of an asymmetric "arms race" between bats and eared insects that favors the predator. La interacci & oacute;n artr & oacute;podo-murci & eacute;lago es considerado un modelo base para estudiar diversos factores subyacentes a los procesos coevolutivos entre depredador-presa. Los murci & eacute;lagos han desarrollado y perfeccionado la ecolocaci & oacute;n ultras & oacute;nica para poder cazar a sus presas, en respuesta algunos artr & oacute;podos han desarrollado la audici & oacute;n a esos sonidos para tener una respuesta elusiva a los murci & eacute;lagos depredadores. En el presente trabajo exploramos los patrones de dieta de los murci & eacute;lagos, enfocado en la interacci & oacute;n s & oacute;nica-auditiva entre depredador-presa. Se emplearon datos de secuenciaci & oacute;n de ADN de Nueva-generaci & oacute;n de excretas de 17 especies de murci & eacute;lagos de diferentes localidades de M & eacute;xico y se recopilaron datos de las caracter & iacute;sticas de sus llamados de ecolocaci & oacute;n a partir de revisi & oacute;n bibliogr & aacute;fica. Nosotros: (i) clasificamos a las familias de artr & oacute;podos de acuerdo sus rasgos de capacidad auditiva; (ii) estimamos la riqueza de taxones y su proporci & oacute;n en la dieta de cada especie de murci & eacute;lago, y (iii) empleamos an & aacute;lisis de escalamiento multidimensional, an & aacute;lisis de componentes principales y regresi & oacute;n para analizar los patrones de consumo de las presas en relaci & oacute;n con sus rasgos auditivos y en relaci & oacute;n con las caracter & iacute;sticas de ecolocaci & oacute;n de los murci & eacute;lagos. Finalmente analizamos la relaci & oacute;n entre la hora de forrajeo con la depredaci & oacute;n de las caracter & iacute;sticas auditivas de las presas. Las familias con & oacute;rganos auditivos encontradas corresponden a los & oacute;rdenes Lepidoptera y Orthoptera. Registramos 20 familias de Lepidoptera y 5 de Orthoptera, 7 y 3 de ellas con & oacute;rganos auditivos, respectivamente. De estos & oacute;rdenes, las familias que carecen de o & iacute;dos se registraron en la dieta de pocas especies de murci & eacute;lagos. Nuestros resultados respaldan la hip & oacute;tesis de la frecuencia alot & oacute;nica que predice una diferencia entre los intervalos de frecuencias de emisi & oacute;n y audici & oacute;n entre el depredador y la presa. No obstante, encontramos que el consumo de mariposas carentes de o & iacute;dos es menos frecuente y est & aacute; relacionado a la actividad diurna y crep & uacute;scular, por lo que su consumo se limita a especies de murci & eacute;lagos que inician temprano su actividad de forrajeo. Los resultados de nuestro trabajo se & ntilde;alan que los murci & eacute;lagos exitosamente se alimentan artr & oacute;podos a pesar de la capacidad auditiva ultras & oacute;nica de las presas. Lo que se puede explicar mediante la presencia de contra-adaptaciones que permiten mantener una "carrera armamentista" asim & eacute;trica entre los murci & eacute;lagos y las presas, a favor del depredador.